Джудит Айви добилась наибольшей известности благодаря выступлениям на бродвейской сцене. Она выиграла две премии «Тони» за роли в пьесах "Steaming" (1983) и "Hurlyburly" (1985). Она получила ещё одну номинацию на премию в 1992 году за исполнение главной роли в постановке "Park Your Car in Harvard Yard". Кроме того она выиграла две награды «Драма Деск».
На большом экране Айви появилась в фильмах «Одинокий парень», «Гарри и сын», «Женщина в красном», «Компрометирующие позы», «Сестра, сестра», «Снова привет», «Вдали от дома», «Страна», «Площадь Вашингтона», «Адвокат дьявола» и многих других. На телевидении Айви, вероятно, наиболее известна по роли в финальном сезоне ситкома «Создавая женщину», где заменила Дельту Бёрк, которая ранее покинула шоу. В 1997 году Айви получила номинацию на премию «Эмми» за роль в телефильме «Что слышал глухой человек».