Ральф Айнесон получил роль Пожирателя Смерти Амикуса Кэрроу. Кэрроу был одним из Пожирателей, которые напали на Хогвартс. Он присутствовал при гибели Дамблдора на площадке Астрономической Башни. После этого, на следующий год Амикус получает должность профессора Защиты от Темных искусств. Однако он не столько учит защищаться, сколько использовать сами Темные искусства. Он вводит для провинившихся учеников наказание с применением Непростительных заклинаний, что раньше было бы приравнено к заключению в «Азкабан», а на «метод каверзных вопросов», не стесняясь, отвечает заклятием «Круциатос», чтобы ученики знали свое место и не «зарывались».
Впервые на экране Ральф Айнесон появился в 1984 году в сериале «Чисто английское убийство». Затем, в начале 1990-х годов, он работал учителем колледже York Sixth Form, где также был на должности тренера по крикету. В 1993 году он появился в одном эпизоде комедийного сериала «Goodnight Sweetheart », в короткометражном фильме «Сироп» и в небольшой роли комедийного боевика «Секретный агент Ройс» с Джеймсом Белуши и Питером Бойлом в главных ролях.
В течение 1990-х годов Ральф Айнесон часто снимался в различных телевизионных фильмах и сериалах. Среди прочего можно назвать военную мелодраму 1994 года «Линия судьбы» с Кетрин Зета-Джонс в главной роли, фантастический триллер Пола Андерсона «Шоппинг», триллере 1996 года «Рассказать все» с Рози Роуэлл и Дэниэлом Крейгом в главных ролях, а также сериалах «Where the Heart Is», «Dalziel and Pascoe» и «Холби Сити».
В Соединенных Штатах Ральф Айнесон запомнился по фильмам «Первый рыцарь» с Шоном Коннери и Ричардом Гиром, и историей о Джеке-Потрошителе «Из ада» с Джонни Деппом и Хизер Грэм. В Британии Айнесон известен своей ролью Криса Финча в популярном сериале «Офис» и ролью бывшего солдата Сэма Уокера из сериала «Призраки».
В 2000-х годах Ральф Айнесон чаще был задействован в телевизионных проектах. Так, он появился в сериалах «Doctors», «The Afternoon Play», «Suburban Shootout» и многих других. Среди полнометражных фильмов можно назвать драму «Юго-запад 9», криминальную драму «Террорист», где Айнесон исполнил роль служащего Скотланд-Ярда, биографическую драму о сироте с Ямайки «Касс», «Есть там кто-нибудь?» с Майклом Кейном в главной роли, и другие.
Сегодня, кроме съемок в кино, Ральф Айнесон работает диктором на телевидении и озвучивает рекламные ролики.